L'Arbre de Ga'Hoole a retrouvé son calme et sa splendeur. Bess fait alors une découverte extraordinaire au Palais des Brumes. Il existerait un sixième royaume de chouettes, jusque-là méconnu ! Coryn et le Super-Squad partent à sa recherche. Au même moment, Eglantine et Primevère apprennent que les Sang-Purs organisent une attaque contre le Squad. Seules et loin du Grand Arbre, auront-elles assez de force et de courage pour prévenir leurs amis à temps ? La vie des Gardiens de la nuit n'a jamais été aussi menacée...